Lesley McCullough possède une vaste expérience juridique et stratégique de la gouvernance et des droits des Autochtones. Elle œuvre au sein du gouvernement du Yukon depuis 1992. Avant de devenir sous-ministre adjointe par intérim des services de tribunal et de réglementation, elle a occupé divers postes au secrétariat des revendications territoriales et de la mise en œuvre du gouvernement du Yukon, dont celui d'avocate du gouvernement pendant la négociation de l'accord-cadre définitif, de l'entente définitive et de l'entente sur l'autonomie gouvernementale des Premières nations du Yukon, et de directrice du mandat et de la politique. Mme McCullough est diplômée de l'école secondaire F. H. Collins de Whitehorse (Yukon) et possède un baccalauréat (avec distinction) de l'Université de l'Alberta et un diplôme de droit de l'Université Queen's.