Während er sich noch mit der unerwarteten Schwangerschaft von Rita (Julie Benz) beschäftigen muss, hat Dexter (Michael C. Hall) schon ganz andere Sorgen. Er muss so schnell wie möglich Freebo (Mike Erwin) finden und töten, bevor ihn seine Kollegen erwischen und er ihnen alles erzählen kann. Da er weiß, dass der Mordfall ?Jane Doe?, den Debra (Jennifer Carpenter) untersucht mit Freebo zusammenhängt, hat er einen Vorsprung, doch seine Schwester ist schlau und eifrig. Und auch Miguel Prado (Jimmy Smits) ist auf der Suche nach Freebo und hat auch einen sehr guten Hinweis.

Dexter (Michael C. Hall) genießt sein Leben. Er hat sein zweites Ich als Killer akzeptiert wie nie zuvor, genießt das Morden und führt zudem mit Rita (Julie Benz) eine glückliche und erfüllte Beziehung. Auch seinen Kollegen geht es gut. Angel (David Zayas) wird befördert und auch Dexters Schwester Debra (Jennifer Carpenter) strebt endlich nach der nächsten Stufe auf der Karriereleiter. Ihr setzt nur ein wenig die interne Ermittlerin Yuki Amado (Liza Lapira, [[21]]) zu, die will, dass Debra gegen den smarten neuen Kollegen Quinn (Desmond Harrington) ermittelt, was diese natürlich entrüstet ablehnt. Doch dann gerät Dexters ?heile? Welt ins Wanken. Sein neuestes Opfer, den Mörder und Drogendealer Freebo (Mike Erwin) trifft er in einem Zweikampf mit einem anderen Mann (Nick Hermz) an und ehe sich Dexter versieht, hat er den Unbekannten getötet. Doch turbulent wird es erst als Dexter am nächsten Tag die Identität seines Opfers erfährt. Eine große Mordermittlung läuft an, die bald auch Debra Gefühlswelt durchwirbelt.

Langsam wird es ernst: Lila hat Dexters Navigationsgerät gestohlen und somit die Hütte in den Everglades gefunden, in der er Doakes gefangen hält. Lila erfährt, dass Dexter der Bay-Harbor-Metzger ist und entwickelt sofort einen Beschützerinstinkt: Sie dreht den Gashahn auf und lässt die Hütte explodieren. Dexter kommt das mehr als gelegen: Die Leiche wird als Doakes identifiziert, somit ist der Fall des Bay-Harbor-Metzgers für die Behörden abgeschlossen. Dexter gaukelt Lila Liebe und Dankbarkeit vor, damit sie nicht doch plötzlich auf die Idee kommt, ihn zu verraten. Als sie jedoch herausfindet, dass Dexter in Wirklichkeit die Absicht hat, sie zu töten, kidnappt sie Ritas Kinder und bringt sie in ihr Atelier. Als Dexter auftaucht, steckt sie den kompletten Raum in Brand und verriegelt die Tür. Kann er sich und die Kinder befreien? Falls ja, welche Auswirkungen hätte das für Lilas Leben?

Dexter sieht sich mit einer folgenschweren Entscheidung konfrontiert, die diejenigen betrifft, die ihm am nächsten stehen. Die Beziehung zu Lila wird erneut auf eine harte Probe gestellt, als sie eines von Dexters Geheimnissen herausfindet und es benutzt, um ihn zu erpressen.

Nachdem Doakes (Erik King) ihn aufgespürt hat, hat es Dexter (Michael C. Hall) geschafft, seinen Widersacher zu überwältigen und in der verlassenen Hütte einzusperren. Dabei wurde er aber angeschossen und muss nun nicht nur die Verletzung vor seiner Umgebung geheim halten, sondern auch überlegen, was er mit Doakes anstellen soll. Dieser hält Dexter vor, dass es nur zwei Möglichkeiten gäbe: ihn frei zu lassen oder ihn zu töten. Letzteres widerspricht aber Harrys (James Remar) Code, denn auch, wenn Doakes getötet hat: Er ist kein Mörder. In diesem Konflikt wird für Dexter alles weiter verkompliziert, als Doakes eine Andeutung über seinen Vater macht und er erkennen muss, dass es in dessen Vergangenheit weitere Geheimnisse gibt.

Dexter (Michael C. Hall) ist fest davon überzeugt, dass Lundy (Keith Carradine) ihm auf die Schliche gekommen ist. Er wird beobachtet, sein Labor von FBI-Agenten untersucht und im Revier geht das Gerücht um, dass Lundy einen Tatverdächtigen hat, der aus den Reihen der Polizei von Miami stammen soll. So kommt er nicht einmal dazu, die noch in der Hütte befindliche Leiche zu entsorgen. Und Dexter ahnt noch nicht einmal, dass Doakes (Erik King) sein Geheimnis gelüftet und seine Blutspritzersammlung gefunden hat. Auch mit Lila (Jaime Murray) muss er weiter fertig werden, denn trotz seiner nachdrücklichen Warnung drängt die sich weiter in sein Leben und macht sich dazu an Angel (David Zayas) ran.

Dexter (Michael C. Hall) erkennt, dass das Beschreiten von Lilas (Jaime Murray) Weg ein Fehler war. Sich aus dem Schatten zu bewegen und selbst aktiv zu werden, hat Lundy (Keith Carradine) klar gemacht, dass der Mörder Polizeierfahrung besitzen muss und damit die Schlinge enger gezogen. Zudem erwischt Lundy Dexter kalt und auch Doakes (Erik King) lässt nicht locker. Dexter muss aber auch erkennen, dass Lila noch in anderer Hinsicht nicht gut für ihn ist. Sie bindet ihn immer mehr, lässt ihm kaum Freiraum und in ihm wächst der Verdacht, dass das Feuer bei ihr kein Unfall war. Debra (Jennifer Carpenter) und Angel (David Zayas) finden unterdessen eine entscheidende Spur zum ?Bay Harbor Butcher?...

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Beflügelt von Lilas (Jaime Murray) Impulsivität, beschließt Dexter (Michael C. Hall), wie von ihr geraten, aktiver zu werden. Das setzt er gleich bei seinen beiden größten Problemen ein. Er verfasst ein Manifest des Bay Harbor Butchers, welches er an eine Zeitung sendet, um so Lundy (Keith Carradine) und die übrigen Mitglieder der Task Force zu beschäftigen und in eine falsche Richtung zu lenken. Und da Doakes (Erik King) wieder hinter ihm her ist, beschließt er diesem ein Bein zu stellen und ihn bei der Einheit zu diskreditieren. Doch privat plagt ihn der neue Weg. Auch wenn der Sex und die Zeit mit Lila großartig sind, fehlen ihm Rita (Julie Benz) und die Kinder. Die haben unter Ritas strenger Mutter (JoBeth Williams) zu leiden und vermissen Dexter. Dessen Schwester Debra (Jennifer Carpenter) muss sich eingestehen, dass sie für Lundy mehr empfindet als nur fachliche Bewunderung.

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Dexter (Michael C. Hall) wurde beim Reinigen seines Bootes gefilmt und muss nun das Band löschen, bevor es Lundy (Keith Carradine) zu Gesicht und ihm damit auf die Schliche kommt. Der zeigt sowieso mittlerweile ein auffällig großes Interesse an dem Forensiker und beordert ihn immer öfter in sein Team. Zudem muss sich die Polizei mit einem Nachahmungstäter "Prison Break"-Psychopath Silas (Weir Mitchell) herumschlagen. Da hat Dexter natürlich seine eigene Vorgehensweise. Privat sorgt seine Suche nach dem "neuen Dexter" weiter für Trubel. Rita (Julie Benz) vermutet, er habe eine Affäre mit Lila (Jaime Murray) und verlässt ihn, als sie ihn bei einer Lüge ertappt. Und Doakes (Erik King) wird wieder misstrauisch, als ihm klar wird, dass Dexter sein Drogenproblem nur vortäuscht.

Eine Morduntersuchung in einem Comic-Laden lässt Dexter (Michael C. Hall) ein Poster mit dem Titel ?The Dark Defender? erblicken. Er erfährt, dass das Mordopfer eine Graphic Novel über den ?Bay Harbor Butcher? als des Nachts für Gerechtigkeit kämpfenden Superhelden entwickeln wollte. Dexter fragt sich, was wäre, wenn er wirklich dieser Superheld wäre und wenn er vielleicht seine Mutter retten könnte. Lila (Jaime Murray), der erste Mensch, dem er von seinem traumatischen Erlebnis aus der Kindheit erzählt, rät ihm, sich mit seiner Vergangenheit auseinanderzusetzen, die Mörder seiner Mutter mit ihrer Tat zu konfrontieren. Er findet heraus, dass einer von ihnen (Tony Amendola) damals einen Deal schloss und unbehelligt eine kleine Bar in einem beschaulichen Örtchen betreibt. Gemeinsam mit Lila macht er sich auf den Weg dorthin, unsicher, ob er den Mann wirklich nur mit Worten konfrontieren kann oder seiner Sucht nachgeben und ihn töten wird.